Karriärstart och flytt till Los Angeles
Dunham började uppträda inför publik som tonåring, på olika platser som i skolan, kyrkan och under sitt jobb på Six Flags. I mellanstadieåldern började han uppträda på banketter med lokala kändisar som Dallas Cowboys quarterback Roger Staubach, och han hade utvecklat sin egen stil där han gjorde sig lustig över dem han uppträdde för, genom att använda dockorna för att säga saker som var för vågade för honom att säga utan dem. Dunhams tv-debut kom 1976 när den fortfarande förpubertala artisten fångade uppmärksamheten hos Dallasreportrar som Bill O'Reilly, som intervjuade Dunham för ett lokalt nyhetsinslag. Dunham gjorde senare reklamfilmer för Datsun-återförsäljare i Dallas och Tyler medan han gick i gymnasiet. När han var programledare för en talangjakt i high school tog han itu med en käpphäst och vann över resten av publiken. Under denna period blev han så förknippad med sitt yrke att han och en av sina dockor "skrev en kolumn" i skoltidningen, och han poserade med sina dockor för årsböcker som ett billigt sätt att skaffa sig professionella foton av sitt nummer i reklamsyfte. Han röstades fram till "Most Likely to Succeed", och 1980, efter att han tagit examen från high school, gav Dunham sig själv ett karriärmål att inom tio år få ett framträdande i "The Tonight Show with Johnny Carson", vilket sågs som den "heliga graal" för komiker.
Samma år började Dunham studera vid Baylor University och hoppades på att få en examen i kommunikation, samtidigt som hon uppträdde på campus. Han flög också runt i landet på helgerna och gjorde upp till 100 privata föreställningar per år, där han underhöll företagskunder som General Electric, vars vd Jack Welch han hånade under sin rutin. Under sitt juniorår på college (1983-1984) tjänade Dunham 70 000 dollar per år, och när ryktet om hans nummer spreds fick han plats som förband för Bob Hope och George Burns, även om han fortfarande uppfattade sitt nummer som obearbetat, eftersom han inte hade någon kunskap om ståuppkomik utöver sina Bill Cosby-album. Han fick ett genombrott 1985 när han blev ombedd att delta i Broadwayföreställningen Sugar Babies med Mickey Rooney och Ann Miller, som ersättning för det avgående varieténumret. För den naiva och fromma Dunham var Broadway en ny värld fylld av vackra showflickor och krystade scenarbetare, och hans första smakprov på underhållningsindustrins egon kom när Rooney kallade in Dunham i sitt omklädningsrum och berättade att han var där av en enda anledning: för att Rooney skulle kunna byta kostymer. Dunham uppträdde också på Westbury Music Fair på Long Island. Dessa tidiga erfarenheter, där han använde karaktärer som José Jalapeño on a Stick, lärde honom värdet av att ändra sitt nummer regionalt, eftersom jalapeño-skämten som fungerade bra i Texas inte togs emot lika bra av publiken på Long Island.
Efter att ha tagit examen från Baylor University 1986 fortsatte han att finslipa sitt nummer på komediklubbar i sydväst med nya karaktärer som Peanut och Jose Jalapeño, men kämpade mot uppfattningen från andra komiker att han inte var en riktig komiker eftersom han använde sig av rekvisita. Hans upplevelse på Catch a Rising Star i New York City fungerade som en bitter bekräftelse på var buktalare stod i den komiska näringskedjan, eftersom kejsaren på den klubben gav Dunham föga respekt. Enligt Dunham reagerade denne hånfullt när han anlände till klubben på kvällen och informerade konferencieren om att han var buktalare, och berättade för Dunham att han skulle få en sen tid, och efter att denna tid kommit och gått fortsatte han att skjuta upp Dunhams scentid tills Dunham lämnade klubben. I slutet av 1988 ansåg Dunham att hans karriär hade nått så långt som möjligt i Texas och han flyttade till Los Angeles i Kalifornien. Han hade aldrig, som han har kommenterat, "ett riktigt jobb", vilket oroade hans föräldrar, som trodde att han skulle begränsa sig till lokala evenemang, t.ex. kyrkogrupper. När han först anlände till Los Angeles slog komiken i hans nummer ut i rök. Dunham förklarar detta med att hans komik var underutvecklad och förklarar att även om karaktärernas personligheter var utvecklade vid den tidpunkten var hans skämt det inte. Dessutom var komedivärlden inte välkomnande för buktalare, och hans manager, Judi Brown-Marmel, använde inte ordet "buktalare" när hon hittade bokningar för honom, utan valde att presentera honom som en komikerduo. Efter att Dunham blivit vän med Mike Lacey, ägaren till The Comedy & Magic Club i Hermosa Beach, gav Lacey Dunham en fast plats på klubben, där Dunham vässade sitt nummer genom att observera tekniken hos komiker som Jerry Seinfeld och ta emot råd från kollegan Bill Engvall, och flyttade bort från sitt G-klassade material till mer vuxna teman.
Tonight Show och framåt
I slutet av 1988 fick Dunham veta av James McCawley, talangbokare för The Tonight Show with Johnny Carson, att Dunham skulle få en plats i programmet. Även om den 26-åriga Dunham var upprymd över att hans tioåriga mål kom två år i förväg, ställde McCawley senare in Dunhams framträdande efter att han tillsammans med Roseanne Barr hade deltagit i en offentlig föreställning av Dunham dagen före Dunhams planerade inspelning i Tonight Show. McCawley informerade Dunham på dagen för den planerade inspelningen om att han hade haft fel i sin första bedömning av Dunham, som han nu sa inte var redo för The Tonight Show. Den förödmjukade Dunham, vars drömmar krossades, fortsatte att skärpa sitt nummer på klubbar i Los Angeles och framförde samma sexminutersavsnitt med Peanut totalt nio gånger för McCawley under de följande månaderna. Till sist på Ice-House i Pasadena i april 1990, efter att Dunham gjort samma segment, informerade McCawley Dunham om att han äntligen skulle få sitt Tonight Show-framträdande. Dunham och Peanut uppträdde i The Tonight Show with Johnny Carson den 6 april 1990 tillsammans med gästerna Bob Hope och B.B. King. Efter sitt inslag blev han inbjuden att sitta i Johnny Carsons soffa, ett tecken på godkännande som endast tre komiker någonsin hade fått under sitt första Carsonframträdande. När Dunham satte sig bredvid Carsons skrivbord drog han fram Walter, som sa till Carsons sidekick Ed McMahon: "Sluta skicka mig all din jävla post". Vid den tiden såg Dunham sitt framträdande i Tonight Show som sitt stora genombrott, men han var frustrerad över sina föräldrars initiala ogillande av Walters användning av orden "hell" och "damn", och han skulle slita sig i det fördolda i ytterligare tolv år, fortsätta sin stand up på ställen som The Improv chain och dyka upp i små roller i TV. En av dessa var till exempel ett avsnitt av Ellen från 1996, där han uppträdde tillsammans med Walter. Dunham uppträdde också tillsammans med Walter i en tv-reklam för Hertz. Dunham skulle uppträda i The Tonight Show totalt fyra gånger, liksom på liknande TV-platser som Hot Country Nights, där han uppträdde i ett segment i den showen tillsammans med sångerskan Reba McEntire. Denna exponering bidrog till att göra Dunham till en stor teaterhuvudperson, en sällsynt bedrift för en buktalare, men i mitten av 1990-talet hade hans tv-framträdanden minskat, och med dem även hans scenpublik.
Dunham flyttade tillbaka till klubbarna, med mer än 200 framträdanden per år. För att hålla kontakten med sin fanbas använde han frågekort som han lät publiken fylla i inför sina föreställningar för att bygga upp en databas, som var skräddarsydd för den framväxande World Wide Web. Även om han röstades fram som den roligaste manliga ståupparen vid American Comedy Awards 1998, höll hans klubbarbete honom borta från sin fru och sina döttrar mellan två och tre veckor varje månad, vilket satte press på hans äktenskap och gjorde det svårt att betala räkningar för hans utökade familj. År 2002 hoppades Dunham på att få mer TV-arbete för att höja sin profil och underlätta sitt standupschema. En sådan exponering var svår att uppnå fram till ett lyckat framträdande i The Best Damn Sports Show Period, där Dunham och Walter skämtade på bekostnad av medvärdarna Tom Arnold, Michael Irvin, John Salley och John Kruk, vilket fick dem att skratta och gav Dunham välbehövlig exponering. År 2003 var Dunham den främste kandidaten för att ersätta Jimmy Kimmel i Fox NFL Sunday, men värdarna Howie Long och Terry Bradshaw var inte mottagliga för tanken på att bli upptrissade av en marionett, och enligt Dunhams berättelse var de inte välkomnande för Dunham och lät honom inte heller komma till tals under sitt framträdande.
Att hitta stjärnstatus: Dunhams första specialprogram på Comedy Central
Den 18 juli 2003 uppträdde Dunham i Comedy Central Presents, sitt första soloframträdande på Comedy Central. Under sitt halvtimmeslånga inslag presenterade han José Jalapeño on a Stick, Walter, en tidig version av Melvin the Superhero Guy och Peanut, som Dunham hade börjat göra till en serie dockor. Uppträdandet var framgångsrikt, men Comedy Central motsatte sig att ge Dunham mer sändningstid eftersom de ansåg att han inte passade dem. År 2005 bestämde sig Dunham för att satsa på att finansiera sin egen komediedvd, Jeff Dunham: Arguing with Myself, som spelades in i Santa Ana, Kalifornien. Dunhams manager, Judi Brown-Marmel, lobbade nätverket att sända den, med hänvisning till Dunhams dragningskraft och merchandisingvinster och med argumentet att nätverket behövde ett mer varierat innehåll. Överraskad av de höga tittarsiffrorna för den första konsertfilmen med Blue Collar Comics samma år började nätverket ompröva sitt varumärke. I slutet av 2006 sände Comedy Central Arguing with Myself, som drog två miljoner tittare när den sändes och sålde två miljoner DVD-skivor.
2007 medverkade Dunham som The Amazing Ken with José Jalapeño on a Stick i Larry the Cable Guy-filmen Delta Farce.
Hans andra specialutgåva, Jeff Dunham: Spark of Insanity" spelades in på Warner Theater i Washington D.C. samma år. Den tjänade inte bara till att befästa Dunhams stjärnstatus, utan även till att presentera hans mest kontroversiella karaktär, Achmed the Dead Terrorist, som blev en viral internetsensation. Ett klipp av Achmed från Insanity lockade över 140 miljoner besökare på YouTube, vilket gjorde det till det nionde mest sedda klippet på den webbplatsen i oktober 2009. År 2008 hade Dunhams karaktärer korsat språkbarriärer, hans specialprogram dubbades för publik i olika länder som Frankrike, och Dunham fick förfrågningar om att uppträda i Sydafrika, Australien, Norge, Danmark, Kina och Mellanöstern. Jeff Dunham's Very Special Christmas Special spelades in på Pabst Theater i Milwaukee, Wisconsin samma år och hade premiär på Comedy Central den 16 november 2008 och sågs av 6,6 miljoner människor. Den blev tillgänglig på DVD och Blu-ray den 18 november 2008. Specialens premiär var den mest uppskattade tv-sändningen i Comedy Centrals historia.
I september 2008 nådde Dunhams karriär nya höjder då han började uppträda på arenor fyllda med tiotusentals människor. Dunham var något tveksam till så stora arenor, men anpassade sig genom att justera tidpunkten för sina ofta snabba utbyten med dockorna så att publiken längst bort från scenen fick tid att reagera.
Förutom sina komedierbjudanden släppte Dunham också sitt första musikalbum, Don't Come Home for Christmas, den 4 november 2008. Det innehåller originella jullåtar samt en parodi på "Jingle Bells" av Achmed med titeln "Jingle Bombs". Alla låtar, med undantag för "Jingle Bombs", skrevs och ackompanjerades av Brian Haner, som gick med i Dunhams nummer som "Guitar Guy". Hans första framträdande på skärmen var i Jeff Dunham's Very Special Christmas Special.
2009 - nu
I mars 2009 undertecknade Dunham ett avtal om flera plattformar med Comedy Central. Avtalet omfattade en fjärde stand-up special som skulle sändas 2010, DVD-skivor, ett partnerskap för konsumentprodukter, en turné på 60 städer med början i september 2010 och en beställning av en tv-serie med namnet The Jeff Dunham Show som hade premiär den 22 oktober 2009. Trots den mest sedda premiären i Comedy Centrals historia och högre genomsnittliga tittarsiffror än andra program på nätverket lades serien ned efter bara en säsong på grund av dåliga recensioner och högre produktionskostnader än andra Comedy Central-program.
Dunham spelade en gästroll tillsammans med Bubba J i NBC:s serie 30 Rock, där hon spelade en buktalare vid namn Rick Wayne och hans docka Pumpkin från Stone Mountain, Georgia. I november 2009 uppträdde Dunham också tillsammans med Walter i "Hart to Hart", ett avsnitt av Disney Channel-serien Sonny With a Chance, som två säkerhetsvakter.
Dunham medverkade i Steve Carells och Paul Rudds komedi Dinner for Schmucks från 2010 som Lewis, med en ny docka som heter Diane.
Hans fjärde special, Jeff Dunham: Controlled Chaos, hade premiär den 25 september 2011 på Comedy Central.