Prologen
De tre nornorna, döttrar till jordgudinnan Erda, spinner ödets rep. Detta rep är en symbol för det som måste hända i slutändan. De turas om att berätta historien om det förflutna, snurrar medan de sjunger och ger repet vidare till nästa. Den första Norn berättar hur Wotan gick för att dricka ur visdomens källa, vilket ledde till att han förlorade ett öga. Han högg sedan ett spjut av ett träd som sedan dog. Den andra Norn berättar hur en ung hjälte bröt Wotans spjut och hur gudarna skickades från Valhalla för att hugga ner världsaskan. Den tredje Norn berättar hur stockarna från asken har staplats runt Valhalla redo för en eld som kommer att bränna allt. Nornorna har visioner om framtiden. Repet går sönder. Nornorna försvinner in i jorden.
Brünnhilde och Siegfried kommer ut ur en grotta vid klippan där de lämnades i slutet av den tredje operan. Siegfried måste ge sig iväg för att utföra hjältedåd. Han ger Brünnhilde ringen som ett tecken på sin kärlek till henne. Hon ger honom sin häst som kallas Grane (uttala: GRAH-ne). Siegfried reser nedför floden Rhen.
Första akten
Första akten utspelar sig i salen i Gibichung-palatset. Gunther är Gibichungs hövding. Hans halvbror Hagen säger till honom att han skulle se viktigare ut om han gifte sig. Han säger också att Gunthers syster Gutrune borde gifta sig. Han berättar för honom om Brünnhilde som, tror han, fortfarande sover på klippan omgiven av eld som ingen utom Siegfried skulle kunna ta sig igenom. Han säger att om de lyckas få Siegfried att gifta sig med Gutrune så kan hon övertala honom att gå och fånga Brünnhilde åt Gunther. Han säger att de skulle kunna ge Siegfried en dryck (en speciell dryck) som skulle få honom att glömma att han älskade Brünnhilde.
De hör Siegfrieds horn utanför och den store hjälten kommer. Siegfried frågar Hagen om han känner honom. Naturligtvis gör Hagen det. Siegfried bär på den magiska tarnhjälmen som gör det möjligt för en person att ändra skepnad eller bli osynlig. Siegfried vet dock inte vad tjärhjälmen kan göra och Hagen måste förklara det för honom. Gutrune dyker upp och erbjuder Siegfried en drink. Det är drycken som ska få honom att glömma alla andra kvinnor. Han dricker för Brünnhildes hälsa. Så snart han har druckit den tittar han på Gutrune och blir förälskad i henne. Han går med på att gifta sig med henne och han går med på att skaffa en hustru åt Gunther. Hagen berättar för honom om Brünnhilde på klippan. Siegfried har glömt bort henne. Han går med på att ta på sig tjärhjälmen och förklä sig som Gunther och gå och hämta Brünnhilde. Han går iväg och lämnar Hagen kvar som vakt vid palatset.
Nästa scen utspelar sig på toppen av Valkyria-berget. Hennes syster Waltraute anländer på en flygande häst. Hon säger att Wotan (deras far, den högsta guden) återvände till Valhalla med sitt spjut sönderslaget. Hon säger att han sa åt gudarna att stapla stockarna från världsaskan till en eld som kommer att bränna allt. Wotan vill desperat att ringen ska ges tillbaka till Rhenjungfrurna (som var väktare av guldet, som ringen smiddes av, i den första operan). Brünnhilde vägrar att ge henne ringen som Siegfried hade gett henne som ett tecken på deras kärlek. Waltraute försvinner.
När vädret lugnar ner sig flimrar lågorna igen. Siegfried anländer, förklädd till Gunther. Brünnhilde blir förskräckt när hon ser en person som hon tror är en främling. Siegfried säger att hon är hans brud, tvingar av henne ringen från fingret och släpar in henne i en grotta för natten, även om han placerar svärdet mellan dem.
Andra akten
Tillbaka på slottet försöker Alberich övertala sin son Hagen att skaffa ringen. Hagen vill ha ringen, men bara för sig själv. Siegfried anländer. Han bär inte längre tjärhjälmen så han ser ut som sig själv. Hagen blåser i sitt horn för att kalla sina vasaller (soldater) till ett firande. Gunther ska gifta sig med Brünnhilde och Siegfried ska gifta sig med Gutrune. Brünnhilde kan inte förstå varför Siegfried gör detta. Hon ser ringen på hans finger och frågar honom hur han fick den, eftersom hon tror att Gunther tog den från henne. Siegfried säger att han vann den genom att döda en drake. Han berättar hur han lurade Brünnhilde och svär att ett svärd låg mellan dem under natten, även om Brünnhilde försöker få folk att tro något annat.
Brünnhilde lämnas ensam med Gunther och Hagen. Hon berättar för dem att även om Siegfried är så stark och omöjlig att döda i strid har han en svag punkt på ryggen. Gunther gillar inte tanken på att Siegfried ska dödas, men Hagen lovar honom att han då kan få ringen. De bestämmer sig för att döda Siegfried och berätta för Gutrune att han dödades av ett vildsvin.
Tredje akten
Den sista akten utspelar sig i en vild skog. Siegfrieds jakthorn hörs och sedan Gibichungs jakthorn. Vid floden råkar Siegfried träffa Rhenjungfrurna och retar dem genom att visa dem ringen, men låter dem inte få den. De berättar för honom om förbannelsen på ringen men Siegfried tror dem inte. Han möter Hagen. De dricker tillsammans. Siegfried berättar allt om sitt liv för männen, hur han uppfostrades av Mime, om svärdet, draken och fågeln som sjunger. Sedan kan han inte minnas mer. Hagen ger honom ännu en drogad dryck som får honom att börja minnas vad som faktiskt hände. Han minns Brünnhilde och hur han fann henne omgiven av eld. Han inser så småningom hur han har blivit lurad och känner en outhärdlig sorg. Två korpar flyger över honom och Hagen sticker sitt spjut i Siegfrieds rygg. Han dör samtidigt som han uttalar Brünnhildes namn. Hans kropp bärs iväg till en begravningsmarsch.
Tillbaka till palatset förs hans kropp in. Gutrune anklagar Gunther för att ha mördat honom, men Gunther säger att Hagen gjorde det. Hagen säger att han gjorde det för att Siegfried, när han var förklädd till Gunther, hade legat med Brünnhilde. Han försöker rycka ringen från den döde Siegfrieds finger, Gunther försöker stoppa honom men blir mördad av Hagen. Han försöker återigen att rycka ringen, men till allas förskräckelse reser sig den döde hjältens arm i luften.
Brünnhilde kommer in och berättar för alla hur hon lovade Siegfried sin kärlek. Gutrune förbannar Hagen och faller ner på sin brors döda kropp. Brünnhilde beordrar att ett gravbål (en eld) ska förberedas. Hon sjunger för Wotan att Siegfried nu är fridfull i döden och att hon nu förstår mer. Hon tar ringen och lovar att återlämna den till Rhenjungfrurna. Hon tänder elden som flammar upp och hon rider på sin häst Grane in i lågorna. Hela byggnaden fattar eld och Rhen svämmar över och släcker den. Hagen hoppar i vattnet och försöker få tag på ringen från Rhenjungfrun som dränker honom och slutligen tar tillbaka den. Översvämningen avtar och Valhalla (gudarnas palats) lyses upp av elden. Gudarna och hjältarna dör i lågorna. Gudarnas skymning har inträffat och Brünnhilde har förlossat världen med sin kärlek.
